Старейшая соборная церковь г. Кёнигсберга была построена епископом Земландским Зигфридом между 1297–1302 гг. на площадке между реками Прегель и Лебе. Как документальная дата основания собора принимается 13 сентября 1333 года.

Кафедральный собор Восточной Пруссии служил местом захоронения наиболее видных представителей высшей светской и духовной иерархии, родовитого дворянства. В Кафедральном соборе находилось более 100 надгробий и эпитафий, размещавшихся внутри и снаружи здания. Они были выполнены в разное время и на разном художественном уровне. Здесь были похоронены великие магистры Тевтонского ордена, епископы Земланда, в том числе видные сановники ордена и герцогства, профессора Кёнигсбергского университета, члены их семей.

В 1721 году в соборе был поставлен большой орган, а в 1888 году он был заменен новым, сделанным М. Терлецким. В 1833 году, в связи с 500-летием, весь собор был капитально отремонтирован. На протяжении столетий собор неоднократно горел и перестраивался. Во время Второй мировой войны в 1941–1945 гг. он был сильно поврежден в результате налета английской авиации. Внутреннее убранство не сохранилось, а каменные надгробия и плиты с эпитафиями сохранились лишь частично.

После войны здание находилось в разрушенном состоянии до 1994 года – до того момента, когда группа энтузиастов во главе с Игорем Одинцовым взялась за его восстановление своими силами и средствами. Основные восстановительные работы были закончены в 2007 году. В Кафедральном соборе построен один из самых больших в России и Европе органных комплексов, денежные средства на его приобретение и монтаж были выделены президентом России В. В. Путиным в связи с празднованием 750-летия со дня основания города Кёнигсберга.